总有一天不论如何都要一起制作动画——上山高中动画同好会的5人向葫芦屋的甜甜圈如此起誓。她们毕业以后，分别在各自的岗位从事动画制作，并通过《第三飞行少女队》而接近了自己的梦想。　　4年后——。在动画的世界找到了自己的容身之所、逐渐成长起来的5人，开始面对新的苦恼和试炼。

在平行时空的1985年，效力政府的超级英雄“笑匠”爱德华·布莱克被人杀害。四处逃亡的“罗夏”的沃尔特·科瓦奇意识到有人正向曾经的超级英雄痛下杀手，而这背后隐藏着更大的阴谋……

深深海基地由于被传说中海怪袭扰启动了抓捕计划，逗号却发现海怪其实只是一只可爱的小龙，在逗号和小伙伴的不懈努力下终于化解了海怪的误解，并让小龙和龙妈妈重聚。